Originally published in Compendium, an AEGIS Publications property. All rights reserved.
A Clinical Approach to Treatment of Retrograde Peri-Implantitis by Thomas G. Wiedemann, MD, PhD, DDS. Originally published in Compendium of Continuing Education in Dentistry 42(4) April 2021. © 2021 AEGIS Publications, LLC. All rights reserved. Reprinted with permission of the publishers.
Despre autor:
Thomas G. Wiedemann, MD, PhD, DDS
Clinical Assistant Professor, Department of Oral and Maxillofacial Surgery, New York University College of Dentistry, New York, New York
Recunoaștere:
Nadia Basharat, BDS,
for assisting in the literature search and formulating the information in Table 1 and Table 2.
Periimplantita retrogradă este o afecțiune inflamatorie microbiană primară ce afectează doar porțiunea apicală a unui implant osteointegrat, cu menținerea contactului normal os-implant în porțiunea sa coronară. Se propune o abordare diagnostică pentru a stabili stadializarea leziunii care va dicta cea mai bună opțiune terapeutică. În stadiul acut și cronic, când implantul este stabil, cea mai adecvată abordare este rezecția apicală a implantului cu regenerarea defectului osos. Dacă prezintă mobilitate, este necesară extracţia implantului.
În ultimii 30 ani, multiple studii experimentale și clinice robuste au demonstrat principiul de osteointegrare al implanturilor din titan formulat de Bränemark. Chiar și atunci când sunt respectate cele mai stricte reguli de sterilitate, se efectuează o planificare chirurgicală optimă și se practică o selecție și pregătire atentă a cazului, unele implanturi vor eșua fie în integrarea lor, fie în faza protetică.
Deși o complicație mai rară, leziunea periapicală implantară poate cauza eșecul precoce al unui implant endoosos.1-3 Cu toate că implanturile afectate pot fi tratate pentru a se încerca menţinerea lor pe arcadă, cele eșuate impun îndepărtarea, fiind nefuncționale și favorizând progresia pierderii osoase. Leziunea apicală descrisă în acest articol este considerată a aparține unei categorii diferite, deoarece patologia tipică a pungilor nu are legătură cu această afecțiune (fig. 1).
Leziunea periapicală a implantului (Retrograde Peri-implantitis, RPI), denumită și „peri-implantită apicală” sau „peri-implantită retrogradă” este definită ca o leziune clinic simptomatică ce se poate dezvolta după inserarea unui implant. Porțiunea coronară a implantului menține o interfață normală os-implant.4,5 McAllister et al au descris primele cazuri în 1992, urmaţi apoi de Sussman și Moss în 1993.6,7 Articolul de față oferă o imagine de ansamblu cu privire la prevalența, etiologia și diagnosticul acestor leziuni pentru a ajuta clinicienii să înțeleagă patologia și să ofere diferite strategii de prevenire și tratament.
METODĂ
În 2020, autorii au efectuat o examinare a literaturii PubMed și Google Scholar pentru articole despre RPI, publicate în limba engleză, folosind trei termeni diferiți: „leziune apicală implant”, „peri-implantită retrogradă” și „leziune periapicală implant”. Au fost revizuite toate rezumatele celor 57 articole identificate, din care 37 au fost selectate pentru recenzia de față. Au fost incluse raportări de caz sau studii clinice care prezentau orice încercare de a trata sau salva un implant diagnosticat cu RPI, fiind acceptate toate modalitățile terapeutice abordate (non-chirurgicale sau chirurgicale cu debridare și / sau apicoectomia implantului afectat).
REZULTATE
PREVALENȚA
Prevalența RPI este redusă. Reiser & Nevins au consemnat 10 cazuri la 3.800 implanturi inserate (0,26%).8 Într-un studiu retrospectiv pe 539 implanturi, Quirynen et al au obținut 1,6% la nivelul maxilarului și 2,7% la mandibulă, toate cazurile fiind diagnosticate înainte de a doua intervenție chirurgicală.9 Incidența RPI crește la 7,8% atunci când dinții adiacenți locaţiei implantului au un istoric de tratament endodontic.10
ETIOLOGIA
Printre factorii asociați apariției RPI se numără: contaminarea suprafeței implantului sau a patului chirurgical,11,12 supraîncălzirea osului în timpul osteotomiei,11,13 profunzimea mai mare a osteotomiei față de lungimea implantului în sine,8 leziune osoasă preexistentă,1 prezența fragmentelor radiculare reziduale sau a corpurilor străine,8,11 încărcarea prematură cauzând microfracturi osoase14 și inserarea implantului în apropierea unui sinus maxilar infectat.14 Unele studii au sugerat că cea mai probabilă cauză este patologia endodontică a dintelui înlocuit de implant sau a dintelui adiacent9,10 (fig. 2).
Ayangco & Sheridan au publicat trei cazuri de leziuni periapicale implantare la care eşuase intervenția chirurgicală apicală a dinților înainte de inserarea implanturilor.1 Potrivit autorilor, în pofida chiuretajului alveolar și a unei perioade prelungite de așteptare înainte de implantare, bacteriile restante din os provoacă dezvoltarea ulterioară a leziunilor în jurul apexului implantului. Brisman et al au atribuit eșecul a patru implanturi existenței dinților adiacenți tratați endodontic, asimptomatici și fără semne radiografice ale patologiei.15
Sussman a clasificat leziunile în două tipuri: de la implant la dinte (tip I), când dintele vecin este afectat în timpul osteotomiei implantare; și de la dinte la implant (tip II), când leziunea apare din cauza contaminării implantului de la o leziune apicală a dintelui adiacent.16 În cele din urmă, Balshi et al au sugerat că etiologia acestui proces este multifactorială și nu au putut confirma sau respinge oricare dintre ipotezele menționate mai sus.17
DIAGNOSTIC
Pe baza rapoartelor de caz analizate, RPI este diagnosticat între 1 săptămână și 4 ani după plasarea implantului.10,18 Alte studii au raportat că leziunile RPI au fost diagnosticate în termen de 6 luni post-implantare.9,17,19 Diagnosticul leziunilor periapicale implantare se poate face clinic și radiografic. Simptomele și semnele clinice comune includ: durerea, eritemul, tumefacţia, supurația și fistulele; pe radiografie se poate identifica în unele cazuri o radiolucență periapicală în jurul implantului, bine sau slab conturată. Reiser & Nevins au clasificat leziunile periapicale ale implantului drept inactive (neinfectate) sau active (infectate).8
Determinarea stadiului leziunii este utilă în selectarea celei mai bune opțiuni de tratament, fiind posibile mai multe scenarii:
RPI, clinic inactivă și asimptomatică. Diagnosticul este exclusiv radiologic prin detectarea unei radiolucențe în jurul vârfului implantului. Această radiolucență ar putea fi doar o cicatrice apicală cauzată de supraprepararea verticală a patului implantar sau de necroza osoasă din cauza supraîncălzirii în timpul osteotomiei. Leziunile inactive nu necesită neapărat tratament decât dacă radiotransparența crește în dimensiune; aceste leziuni trebuie controlate și monitorizate numai radiografic.
RPI, clinic acută și asimptomatică. Se impune tratament pentru a evita progresia distrugerii osoase periimplantare. Pe lângă radiolucența periapicală, ce poate fi sau nu prezentă, pot apărea durere la palpare, eritem gingival, tumefierea țesuturilor moi și, în unele cazuri, prezența puroiului sau a unei fistule în regiunea vârfului implantului. Câteodată lipsește secreția purulentă, fiind prezent un infiltrat inflamator acut caracterizat prin durere acută spontană și localizată dar neaccentuată la percuție. Mucoasa supraiacentă poate fi tumefiată și dureroasă, iar percuția implantului produce un sunet metalic. În majoritatea acestor cazuri, pe radiografie nu se observă modificări ale densității osoase din jurul vârfului implantului.
Progresia poate genera periimplantită apicală acută supurată sau abces apical, unde se formează o colecție purulentă în jurul vârfului implantului. Simptomele clinice sunt similare celor din stadiul nesupurat, dar se observă o radiolucență în zona periapicală a implantului. Colecția „caută” căi de drenaj cu cea mai mică rezistenţă și distruge osul din jurul vârfului implantului; odată cu crearea acestor traiectorii, periimplantita apicală devine subacută sau cronică. Dacă joncțiunea dintre osul coronar-implant este bine consolidată, se dezvoltă un traiect fistulos de la vârful implantului prin peretele cortical vestibular. Dacă joncțiunea os coronar-implant nu este bine consolidată, aceasta va fi calea de drenaj cu cea mai mică rezistență; osul periimplantar va fi distrus coronar și, ca urmare, implantul se va pierde.
În această etapă cronică simptomele nu sunt marcate; poate exista un traiect fistulos, abces vestibular sau supurație în jurul coletului implantar. În funcție de progresul procesului, implantul poate fi mobil și pe radiografie se poate vizualiza o distrugere a osului de-a lungul corpului implantului ce trebuie clasificată în funcție de lungimea implantului. Autorul sugerează clasificarea gradului de pierdere osoasă periimplantară în corelație cu lungimea implantului în conformitate cu Shah et al.20
Clinicianul trebuie să fie atent atunci când face această evaluare, deoarece radiografiile periapicale (2D) nu obiectivează întotdeauna dimensiunea reală a unui defect intraosos. Acestea pot fi identificate numai când este implicată zona de joncțiune. Astfel, este posibil ca unele patologii periapicale să nu fie recunoscute pe radiografiile 2D (factor limitativ în diagnostic), impunându-se o tomografie computerizată cu fascicul conic (CBCT).
TRATAMENT
Diagnosticul corect al leziunilor peri-implantare apicale în stadiile timpurii permite un tratament precoce și poate preveni eșecul implantului10,21. Consultarea literaturii a condus predominant la rapoarte de caz cu variate opțiuni de tratament. Din cunoștințele autorului, până în prezent nu s-a publicat un consens pentru tratamentul RPI. Clinicienii sunt adesea derutați de prezentarea clinică și radiografică și o abordează pe baza datelor empirice. Literatura de specialitate a raportat strategii terapeutice (chirurgicale și non-chirurgicale) cu conservarea implantului (Tabelul 1), precum și (chirurgicale) cu îndepărtarea implantului (Tabelul 2), cu aplicabilitate practică.
Abordarea non-chirurgicală cu conservarea implantului
O radiotransparență periapicală implantară poate fi constatată întâmplător în timpul unei evaluări radiografice de rutină. Dacă implantul este asimptomatic și diametrul radiotransparenței redus, nu este necesară intervenție. Osteotomia implantară excesivă este cea mai probabilă cauză și se impun doar controale radiografice constante. Ulterior, dacă se observă mărirea radiolucenței sau pacientul dezvoltă simptome, se recomandă un tratament chirurgical.
În acest sens, Waasdorp & Reynolds au sugerat că leziunile periapicale asimptomatice ale implanturilor se pot rezolva non-chirurgical, doar prin terapie cu antibiotice (amoxicilină 500 mg x3/zi, 10 zile), cu posibilă remisie completă.22 Potrivit acestor autori, etiologia periimplantitei apicale a fost incertă. Alte rapoarte au sugerat că leziunile inactive (asimptomatice) nu necesită niciun tratament.8
Unele serii de cazuri publicate au sugerat că tratamentul inițial cu antibiotice nu a fost eficient pentru a controla leziunile simptomatice sau active, ceea ce a impus abordul chirurgical.23,24 Romanos et al au concluzionat că doar antibioterapia nu este eficientă (Tabelul 3).2,11,17,18,22,24,26-32
Abordarea chirurgicală cu conservarea implantului
Chirurgia apicală a implantului: lambou deschis, decontaminarea suprafeței implantului, degranularea apicală, cu sau fără managementul defectelor. Dacă un pacient prezintă dureri acute bine localizate corespunzător vârfului implantului și tumefacție gingivală, trebuie suspectată prezența unei RPI acută și abordare chirurgicală. Dacă se identifică o zonă radiotransparentă apicală, aceasta este însoțită de obicei de afectare osoasă în jurul corpului implantului, cu traiect fistulos sau abces vestibular. În aceste cazuri, dacă radiolucența periapicală este sub 50% din lungimea implantului, trebuie verificat că stabilitatea implantului nu a fost compromisă.20 Cea mai frecventă terapie a leziunilor periapicale periimplantare fără mobilitatea implantului este chirurgia apicală a implantului.33
O abordare curentă include chiuretarea leziunii și irigarea cu soluție salină.1,9,23 Au fost aplicați mai mulți agenți, inclusiv clorhexidina19,23,29 și paste de tetraciclină1,17,19 pentru decontaminarea suprafeței implantului, dar nu există nicio dovadă a eficienței vreuneia dintre ele. S-au folosit materiale de regenerare osoasă și uneori însoțite de bariere de regenerare a țesuturilor sau fibrină bogată în trombocite (PRF), în funcție de dimensiunea defectului, pentru regenerarea osoasă completă a defectului.2,9,18
Lambou deschis cu rezecția apicală a implantului și degranulare, cu sau fără gestionarea defectelor, cu sau fără tratamentul endodontic / apicoectomia dinților adiacenți. În situațiile în care nu se poate asigura îndepărtarea totală a țesutului de granulație și când este implicat sinusul maxilar sau cavitatea nazală,1,17,24 unele studii au recomandat rezecția vârfului implantar. Tözüm et al au efectuat chiar și tratamentul endodontic al dintelui adiacent, sau apicoectomie dacă acesta era deja tratat endodontic (Tabelul 3).18 Dacă RPI este secundară unei leziuni endodontice primare adiacente, ar trebui realizat managementul endodontic al dintelui afectat și dispensarizare câteva luni. Leziunile periapicale închise implantare au un potențial de vindecare ridicat și demonstrează rezoluția completă a leziunii. Chiar dacă survine remisia, monitorizarea trebuie să continue. Dacă însă leziunea nu prezintă semne de rezoluție sau progresează, aceasta ar trebui gestionată ca o leziune implantară apicală primară.20
Rezecția implantului permite îndepărtarea completă a leziunii și a suprafeței contaminate implantare, lăsând în același timp suficientă lungime integrată pentru a susține restaurarea și stabilitatea implantului. Este esențială tratarea implantului înainte ca leziunea să migreze și coronar. În general, potențialul de vindecare post-intervențională al acestor leziuni este mai mare decât al periimplantitei convenționale unde este implicat osul crestal, deoarece, după finalizarea terapiei, se obține un mediu închis ce favorizează vindecarea.34
Experiența proprie a autorului confirmă literatura, demonstrând că procedura de rezecție apicală implantară este o metodă eficientă pentru menținerea unui implant cu leziune apicală, deoarece asigură o stare stabilă de osteointegrare fără alte complicații. Odată diagnosticată, leziunea ar trebui tratată mai degrabă în mod agresiv, decât prin observație și control conservator.35
Raport de caz. Următorul raport de caz demonstrează această abordare. Un pacient (45 ani) s-a prezentat cu durere, eritem și tumefacție în jurul implantului din poziția celui de-al doilea premolar maxilar drept, aflat în funcție clinică de 3 ani. Premolarul, înlocuit ulterior prin implant, beneficiase anterior de tratament endodontic. Radiografic se obiectiva radiotransparență în jurul porțiunii apicale a implantului dar și a dintelui adiacent. Implantul era stabil din punct de vedere clinic, iar dintele vecin a fost considerat ca prezentând o leziune periapicală. S-a administrat clindamicină 300mgx3/zi, timp de 2 săptămâni, după care s-a programat explorarea chirurgicală a zonei implantului.
Tratamentul a inclus decolarea unui lambou cu grosime totală, chiuretajul leziunii apicale, irigarea cu ser fiziologic, îndepărtarea porțiunii apicale a implantului, apicoectomia dintelui adiacent (fig. 3, 4) și o procedură de regenerare osoasă ghidată (GBR) cu alogrefă din particule spongioase și membrană de pericard (20x30mm). Examenul histopatologic al țesutului de granulație recoltat a confirmat natura inflamatorie. La controlul radiologic după 4 luni, densitatea osoasă crescută a demonstrat formarea de os nu numai în jurul vârfului implantului, ci și de-a lungul rădăcinii dintelui vecin (fig. 5).
Abordarea chirurgicală cu îndepărtarea implantului
Dacă o leziune periimplantară apicală demonstrează pierdere osoasă avansată (peste 50%), trebuie evaluată cu atenție mobilitatea implantului. Dacă mobilitatea este absentă, tratamentul ar putea consta în rezecția apicală a implantului, așa cum este descris mai sus, dar ar trebui considerată și îndepărtarea acestuia.
Dacă mobilitatea implantului este evidentă, o abordare atraumatică (de preferință, tehnica torsiunii reversibile sau a șurubului reversibil) 6,37 este singura opțiune de tratament. După îndepărtarea implantului, dacă rămâne suficient os pentru o stabilitate primară bună și decontaminarea locației se practică minuțios, se poate insera imediat un implant cu diametru larg. Dacă nu există suficient os, abordarea trebuie să cuprindă GBR urmată de plasarea întârziată a implantului.
PROGNOSTIC
Literatura actuală nu are suficiente date pentru a anticipa ratele de supraviețuire ale implanturilor, bazate pe dovezi referitoare la modalitățile de tratament ale RPI. Cele mai multe rapoarte se bazează pe cazuri clinice limitate și rămâne dificilă determinarea prognosticului implanturilor abordate prin chirurgie periapicală. Romanos et al au studiat prognosticul leziunilor apicale implantare după examinarea tuturor cazurilor publicate până în decembrie 2007; 75% dintre implanturile diagnosticate cu leziuni periapicale au supraviețuit după tratament, cu perioade de urmărire cuprinse între 4 luni și 7 ani.25 Într-un alt studiu, rezecția apicală a implantului cu sau fără GBR / PRF a demonstrat cea mai mare rată de succes (97,4 %), fără alte complicații.17
CONCLUZII
RPI are raportată o prevalență scăzută, nu beneficiază de consens etiologic și, în lipsa unui sistem de clasificare, nu există un algoritm terapeutic unanim acceptat. Deși leziunea este în mare parte asociată cu patologia endodontică a dinților adiacenți, mai mulți factori ar putea acționa sinergic, indicând o multicauzalitate. Prevenirea corectă a RPI ar putea fi realizată printr-o evaluare preoperatorie atentă a patului implantar și a dinților adiacenți.
Diagnosticul unei leziuni periapicale implantare trebuie să se bazeze atât pe constatările clinice, cât și pe cele radiologice, pentru a aplica cea mai bună strategie terapeutică. Recomandările de tratament variază de la abordările conservatoare (dispensarizare și antibiotice), până la detoxifierea implantului și intervenții chirurgicale. Rezecția apicală a implantului cu sau fără GBR/PRF, ce îndepărtează doar porțiunea implicată a implantului și menține partea osteointegrată și restaurarea, a demonstrat cea mai mare rată de succes fără alte complicații.
Implanturile mobile cu simptome clinice și/sau cu pierdere osoasă de peste 50% necesită îndepărtarea atraumatică, cu posibile proceduri GBR și plasarea imediată sau întârziată a implantului.
Referințe bibliografice:
1. Ayangco L, Sheridan PJ. Development and treatment of retrograde peri-implantitis involving a site with a history of failed endodontic and apicoectomy procedures: a series of reports. Int J Oral Maxillofac Implants. 2001;16(3):412-417.
2. Bretz WA, Matuck AN, de Oliveira G, et al. Treatment of retrograde peri-implantitis: clinical report. Implant Dent. 1997;6(4):287-290.
3. Flanagan D. Apical (retrograde) peri-implantitis: a case report of an active lesion. J Oral Implantol. 2002;28(2):92-96.
4. Quirynen M, Gijbels F, Jacobs R. An infected jawbone site compromising successful osseointegration. Periodontol 2000. 2003;33:129-144.
5. Lindeboom JA, Tjiook Y, Kroon FH. Immediate placement of implants in periapical infected sites: a prospective randomized study in 50 patients. Oral Surg Oral Med Oral Pathol Oral Radiol Endod. 2006;101(6):705-710.
6. McAllister BS, Masters D, Meffert RM. Treatment of implants demonstrating periapical radiolucencies. Pract Periodontics Aesthet Dent. 1992;4(9):37-41.
7. Sussman HI, Moss SS. Localized osteomyelitis secondary to endodontic-implant pathosis. A case report. J Periodontol. 1993;64(4):306-310.
8. Reiser GM, Nevins M. The implant periapical lesion: etiology, prevention, and treatment. Compend Contin Educ Dent. 1995;16(8):768-772.
9. Quirynen M, Vogels R, Alsaadi G, et al. Predisposing conditions for retrograde peri-implantitis, and treatment suggestions. Clin Oral Implants Res. 2005;16(5):599-608.
10. Zhou W, Han C, Li D, et al. Endodontic treatment of teeth induces retrograde peri-implantitis. Clin Oral Implants Res. 2009;20(12):1326-1332.
11. Piattelli A, Scarano A, Balleri P, Favero GA. Clinical and histologic evaluation of an active “implant periapical lesion”: a case report. Int J Oral Maxillofac Implants. 1998;13(5):713-716.
12. Chaffee NR, Lowden K, Tiffee JC, Cooper LF. Periapical abscess formation and resolution adjacent to dental implants: a clinical report. J Prosthet Dent. 2001;85(2):109-112.
13. Esposito M, Hirsch J, Lekholm U, Thomsen P. Differential diagnosis and treatment strategies for biologic complications and failing oral implants: a review of the literature. Int J Oral Maxillofac Implants. 1999;14(4):473-490.
14. Scarano A, Di Domizio P, Petrone G, et al. Implant periapical lesion: a clinical and histologic case report. J Oral Implantol. 2000;26(2):109-113.
15. Brisman DL, Brisman AS, Moses MS. Implant failures associated with asymptomatic endodontically treated teeth. J Am Dent Assoc. 2001;132(2):191-195.
16. Sussman HI. Periapical implant pathology. J Oral Implantol. 1998;24
(3):133-138.
17. Balshi SF, Wolfinger GJ, Balshi TJ. A retrospective evaluation of a treatment protocol for dental implant periapical lesions: long-term results of 39 implant apicoectomies. Int J Oral Maxillofac Implants. 2007;22(2):267-272.
18. Tözüm TF, Sençimen M, Ortakoğlu K, et al. Diagnosis and treatment of a large periapical implant lesion associated with adjacent natural tooth: a case report. Oral Surg Oral Med Oral Pathol Oral Radiol Endod. 2006;101(6):132-138.
19. Chan HL, Wang HL, Bashutski J, et al. Retrograde peri-implantitis: a case report introducing an approach to its management. J Periodontol. 2011;82(7):1080-1088.
20. Shah R, Thomas R, Kumar ABT, Mehta DS. A radiographic classification for retrograde peri-implantitis. J Contemp Dent Pract. 2016;17(4):313-321.
21. Peñarrocha-Diago M, Boronat López A, Lamas Pelayo J. Update in dental implant periapical surgery. Med Oral Patol Oral Cir Bucal. 2006;11(5):
E429-E432.
22. Waasdorp J, Reynolds M. Nonsurgical treatment of retrograde peri-implantitis: a case report. Int J Oral Maxillofac Implants. 2010;25(4):831-833.
23. Peñarrocha-Diago M, Boronat-Lopez A, García-Mira B. Inflammatory implant periapical lesion: etiology, diagnosis, and treatment – presentation of 7 cases. J Oral Maxillofac Surg. 2009;67(1):168-173.
24. Dahlin C, Nikfarid H, Alsén B, Kashani H. Apical peri-implantitis: possible predisposing factors, case reports, and surgical treatment suggestions. Clin Implant Dent Relat Res. 2009;11(3):222-227.
25. Romanos GE, Froum S, Costa-Martins S, et al. Implant periapical lesions: etiology and treatment options. J Oral Implantol. 2011;37(1):53-63.
26. Park SH, Sorensen WP, Wang HL. Management and prevention of retrograde peri-implant infection from retained root tips: two case reports. Int J Periodontics Restorative Dent. 2004;24(5):422-433.
27. Peñarrocha-Diago M, Maestre-Ferrín L, Peñarrocha-Oltra D, et al. Inflammatory implant periapical lesion prior to osseointegration: a case series study. Int J Oral Maxillofac Implants. 2013;28(1):158-162.
28. Zhou Y, Cheng Z, Wu M, et al. Trepanation and curettage treatment for acute implant periapical lesions. Int J Oral Maxillofac Surg. 2012;41(2):171-175.
29. Ataullah K, Chee LF, Peng LL, Lung HH. Management of retrograde peri-implantitis: a clinical case report. J Oral Implantol. 2006;32(6):308-312.
30. Nedir R, Bischof M, Pujol O, et al. Starch-induced implant periapical lesion: a case report. Int J Oral Maxillofac Implants. 2007;22(6):1001-1006.
31. Kutlu HB, Genc T, Tozum TF. Treatment of refractory apical peri-implantitis: a case report. J Oral Implantol. 2016;42(1):104-109.
32. Mohamed JB, Alam MN, Singh G, Chandrasekaran SC. The management of retrograde peri-implantitis: a case report. J Clin Diagn Res. 2012;6(9):1600-1602.
33. Temmerman A, Lefever A, Teughels W, et al. Etiology and treatment of periapical lesions around dental implants. Periodontol 2000. 2014;66(1):247-254.
34. Nair PN. Pathogenesis of apical periodontitis and the causes of endodontic failures. Crit Rev Oral Biol Med. 2004;15(6):348-381.
35. Mohamed JB, Shivakumar B, Sudarsan S, et al. Retrograde peri-implantitis. J Indian Soc Periodontol. 2010;14(1):57-65.
36. Solderer A, Al-Jazrawi A, Sahrmann P, et al. Removal of failed dental implants revisited: questions and answers. Clin Exp Dent Res. 2019;5(6):712-724.
37. Roy M, Loutan L, Garavaglia G, Hashim D. Removal of osseointegrated dental implants: a systematic review of explantation techniques. Clin Oral Investig. 2020;24(1):47-60.
ADDITIONAL SUGGESTED READING
Chang LC, Hsu CS, Lee YL. Successful medical treatment of an implant periapical lesion: a case report. Chang Gung Med J. 2011;34(1):109-114.
Lefever D, Van Assche N, Temmerman A, et al. Aetiology, microbiology and therapy of periapical lesions around oral implants: a retrospective analysis. J Clin Periodontol. 2013;40(3):296-302.
Oh TJ, Yoon J, Wang HL. Management of the implant periapical lesion: a case report. Implant Dent. 2003;12(1):41-46.
Palma-Carrió C, Maestre-Ferrín L, Peñarrocha-Oltra D, et al. Risk factors associated with early failure of dental implants. A literature review. Med Oral Patol Oral Cir Bucal. 2011;16(4):e514-e517.
Rosendahl K, Dahlberg G, Kisch J, Nilner K. Implant periapical lesion. A case series report. Swed Dent J. 2009;33(2):49-58.
Sussman HI. Implant pathology associated with loss of periapical seal of adjacent tooth: clinical report. Implant Dent. 1997;6(1):33-37.
